Tras la unificación de Portugal a España en 1580, el Consejo de Portugal se creó formalmente en las Cortes de Tomar en noviembre de 1582, aunque no se institucionalizó hasta el Reglamento de 27 de abril de 1586.

Territorialmente, sus competencias se extendían al Imperio ultramarino (Brasil, India, etc.). Sus funciones, en general, eran la salvaguarda de los intereses del Monarca y su patronato real en Portugal. Las consultas y las demás documentaciones, en consecuencia, tratan sobre aspectos, relacionados con mercedes, títulos de nobleza, la Orden del Cristo, provisión de cargos civiles y eclesiásticos, arbitrios y provisiones, instrucciones de gobierno y reforma de instituciones de gobierno en Portugal, asuntos diplomáticos y militares, además de la supervisión de los asuntos hacendísticos y judiciales en la actuación del Consejo, pero no como tribunal resolutivo.

Cuando se inician los movimientos separatistas una Junta de Inteligencias de Portugal funciona de forma paralela al Consejo. Consumada la derrota, el organismo llevó una vida precaria, mediatizado por el Consejo de Estado, y en manos de portugueses leales hasta 1668, que, con el reconocimiento de la independencia de Portugal perdió toda finalidad.

Su estructura orgánica estuvo integrada por un Presidente; dos letrados desembargadores do Paço con funciones judiciales; un veedor de fazenda y un secretario, formado exclusivamente por personas de origen portugués.