El Consulado de Bilbao se erige por real cédula de la reina Juana de Castilla dada en Sevilla el 22 de Junio de 1511, disposición que eleva a la categoría de consulado a la universidad de capitanes, maestres de naos y mercaderes que ya se encontraba instituida como tal al menos desde 1494, como resultado del desarrollo marítimo y comercial de la villa desde la Baja Edad Media. En 1474 esta universidad de mareantes había obtenido de Eduardo IV licencia para comerciar libremente con los puertos de Inglaterra, y desde 1489 el concejo de Bilbao eximía del pago de la avería a las naos que se dirigían a Poniente y Levante con destino a las grandes rutas comerciales.

El nuevo consulado dominaba el puerto y la ría del Nervión con jurisdicción marítima y mercantil y competencias relativas a fletes similares a las del Consulado de Burgos, institución con la que ya desde su etapa gremial en el siglo XV rivalizaba viviendo notorios conflictos mercantiles y de competencia jurisdiccional, aunque Bilbao acabó reservándose sobre todo el comercio del hierro con las plazas noreuropeas, mejorando algo la relación a lo largo del siglo XVI. A pesar de las tensiones, las naos fletadas por los mercaderes y marinos de ambos consulados que navegaban reunidas y protegidas debían hacerlo en una única flota, en su caso anual. En su etapa inicial, el Consulado de Bilbao vivió conflictos similares con la villa de Portugalete, con otras cofradías de mercaderes y navegantes ajenas al Señorío, como la de San Sebastián y con los mercaderes del Consulado de la nación española en Brujas, de la que formaban parte. De estos conflictos, como de los anteriores, ha quedado testimonio en los numerosos pleitos apelados a la Real Chancillería de Valladolid.

Las primeras ordenanzas que establecieron por escrito su funcionamiento se redactaron en 1531 a imitación de las del Consulado de Burgos, siendo reformadas tempranamente por las de 1560, las más duraderas, hasta las terceras ordenanzas de 1737. A finales del XVI y principios del XVII la guerra en Flandes y el asalto a las rutas comerciales de la Monarquía provocaron el declive del comercio en el eje Medina del Campo-Burgos-Amberes que afectó también al Consulado de Bilbao, del que se recuperará en la segunda mitad del siglo XVII manteniéndose en el siglo XVIII gracias a las medidas proteccionistas de la Corona. A partir de entonces, las competencias fueron reduciéndose progesivamente hasta la definitiva supresión del consulado a causa de la reforma de la jurisdicción mercantil y la entrada en vigor del Código de Comercio de 1830.